第1話『初めまして!司令官!』
「吹雪です!よろしくお願い致します!」在りし日の艦艇の魂を持つ「艦娘」。彼女達が集う鎮守府に着任した特型駆逐艦「吹雪」。ルームメイトの「睦月」や「夕立」と共に、第一航空戦隊の先輩たちの見学にいった彼女は、そこで見た航空母艦「赤城」の凛々しい姿から目が離せなくなってしまう。いつか一緒の艦隊で戦いましょう…という「赤城」の言葉に、「吹雪」の胸は高鳴るのだった。
第2話『悖らず、恥じず、憾まず!』
「私もあんな風に皆を護れたら素敵なのになぁ……って」初出撃から無事帰還した「吹雪」。その戦いで「赤城」たち先輩航空母艦の活躍に憧れる「吹雪」は、いつかは彼女達の護衛随伴艦になる目標を立てる。しかし、今の練度では出撃すら覚束ない。早速特訓を開始する「吹雪」に、川内型軽巡姉妹が次々と声をかけてくるのだった。
第3話『W島攻略作戦!』
「ありがとう。大好き。素敵。嬉しい。……大切なひとへの大切な気持ち」演習や特訓を重ねた「吹雪」は、第三水雷戦隊と共にW島攻略作戦に参加する。出撃前の緊張で、不安な彼女を優しくカバーするのは、ルームメイトの「睦月」だった。「睦月」のその優しさは、かつて姉妹艦の「如月」からもらったもの。そして、「吹雪」「睦月」「如月」らが参加する、W島攻略作戦が開始されるのだった。
第4話『私たちの出番ネ!Follow me!』
「大丈夫、ちゃんとわかりマスヨ」圧倒的な戦力、金剛型高速戦艦姉妹。彼女たちに振り回される「吹雪」。一方、「睦月」は、帰らぬ「如月」をずっと待ち続けていた。何とかして彼女を励まそうとする「吹雪」だったが、どんな言葉をかけていいか分からないまま、「金剛」率いる南西方面艦隊に編入される。そして、深海棲艦との戦いに再び挑むことになるのだった。
第5話『五航戦の子なんかと一緒にしないで!』
「再編成……?」提督の指示によって鎮守府の各艦隊は再編成されることになった。第三水雷戦隊所属だった「吹雪」は、新編の第五遊撃部隊に編入される。「加賀」・「瑞鶴」・「金剛」・「北上」・「大井」……強烈な個性を放つ面々の中で、一人困惑する「吹雪」。そして、この新艦隊の旗艦選定を巡って、艦娘たちは激しく衝突するのだった。
第6話『第六駆逐隊、カレー洋作戦!』
「さあ、全てのカレーがここに出揃いました!」艦娘たちにとって日々の道標のような大切な料理、「カレー」。そんなカレーの頂上を決める「鎮守府カレー大会」の季節がまたやってきた。過去幾多の名勝負が生まれたこの「鎮守府カレー大会」に、「暁」・「響」・「雷」・「電」からなる第六駆逐隊は、敢然と挑戦することになるのだった。勝負の結末は如何に!
第7話『一航戦なんて、大ッッキライ!』
「さあ、行くわよ。瑞鶴!」「吹雪」の奮闘で、ようやくまとまって来たかのように見える第五遊撃部隊。そんな中、任務で出撃中に「瑞鶴」を庇って被雷してしまう「加賀」。その傷ついた「加賀」の代わりに、戦列に加わる「翔鶴」。五航戦の空母二隻と共に出撃するMO攻略作戦に参加する「吹雪」は、珊瑚諸島海域で深海棲艦の機動部隊と会敵するのだった。
第8話『ホテルじゃありませんっ!』
「大和型一番艦、大和。推して参ります」傷ついた「翔鶴」と共に「吹雪」たち第五遊撃部隊がたどりついたのはFS作戦遂行の前進基地、トラック島。そこで一行を迎え入れてくれたのは、最強最新鋭の艦娘、大和型戦艦一番艦「大和」だった。南国ムードの中、久しぶりに羽を伸ばす艦娘たち。「吹雪」は、どこか寂しげな「大和」の表情が気になるのだった。
第9話『改二っぽい?!』
「ハンモック張ってでも戦うよ!」体調が変化する「夕立」。その姿に「吹雪」をはじめ、他の駆逐艦たちは興味津々。そんな「夕立」を見た「長門」は、彼女を工蔽へと連れて行ってしまう。心配のあまり、「夕立」を追って工蔽へと足を踏み入れる「吹雪」と「睦月」。そこで2人が見たものは――!?
第10話『頑張っていきましょー!』
「私、誰かの役に立ちたいの!」「長門」から聞いた、提督の言葉。その言葉に奮起し、ひたむきに練度を上げていく「吹雪」。大規模改装を目指して、トレーニング、勉学、実戦と努力を続ける「吹雪」。見違えるほど成長していく大切な友達を、「睦月」は哀しい予感を抱いて見守るのだった。
第11話『MI作戦!発動!』
「第一機動部隊、参ります!」遂に「MI作戦」が発動された。提督の残した指令書をもとに、鎮守府の艦隊はそれぞれ出撃準備を進める。そんな中「赤城」はただ一人、人知れぬ胸騒ぎを感じていた。不穏な予感を振り払うため、決戦を前に「赤城」は機動部隊の艦隊編成について、「長門」にある提案を意見具申するのだった。
第12話(最終回)『敵機直上、急降下!』
「それが全てを変えるんです!」MI作戦の決戦海域に集結する艦隊。しかし、予期せぬ事態の連続に加え、深海凄艦たちの猛攻により、窮地に立たされる「赤城」たち。その「赤城」を護る一隻の駆逐艦。その名を「吹雪」。彼女に嚮導されるように、艦娘たちはMI海域の深海棲艦の中枢に最後の決戦を挑んでいくのだった。